1990년 일본 지바 현에서 태어났다. 도호쿠 대학교 법학부를 졸업했으며, 학내 SF·추리소설 연구회에서 활동했다. 첫 소설 『인간의 얼굴은 먹기 힘들다(人間の顔は食べづらい)』가 제34회 요코미조 세이시 미스터리 대상 최종 후보작에 오르며 ‘요코미조 세이시 미스터리 대상 최고의 문제작’이라는 평을 받았다. 아리스가와 아리스, 미치오 슈스케 등 유명 추리작가들의 전폭적인 지지를 받아 2014년 『인간의 얼굴은 먹기 힘들다』를 출간하며 성공적으로 데뷔한다.

2015년 출간된 『도쿄 결합 인간』이 제69회 일본추리작가협회상 장편 부문 후보에, 2016년에 출간된 『잘 자, 인면창』이 제17회 본격 미스터리 대상 후보에, 2019년에 출간된 『그리고 아무도 죽지 않았다』가 2020년 본격 미스터리 베스트10 5위, 2020년에 출간된 『명탐정의 창자』가 2021년 본격 미스터리 베스트10 3위에 오르는 등 거의 매년 새로운 작품을 발표하며 매번 자신의 한계를 뛰어넘는 신경지를 선보였다.

2022년 『명탐정의 제물-인민교회 살인사건』으로 2023년 본격 미스터리 베스트10 1위, 이 미스터리가 대단하다 2위, 주간문춘 미스터리 베스트10 2위, 미스터리가 읽고 싶다 4위를 석권하며 일본 미스터리계를 휩쓸었다. 동 작품으로 제23회 본격 미스터리 대상에서 역대 최다 득표로 대상을 수상했다.

2023년 『엘리펀트 헤드』로 2024년 본격 미스터리 베스트10 1위에 올라, 2년 연속 1위라는 위업을 달성하며 추리문학계에 새로운 이정표를 세웠다.

자신이 창조한 독특한 세계관을 바탕으로 정밀하고 논리적인 추리를 전개하는 작가 시라이 도모유키. 일본에서 가장 주목받는 추리작가로 급부상한 그의 전설은 이제 막 시작되었을 뿐이다.